Vương cung thánh đường Thánh Peter thực chất nằm ngay trên một nghĩa trang. Nghĩa địa Vatican Necropolis tồn tại từ thời kỳ ngoại giáo, rất lâu trước khi thánh đường được xây dựng. Năm 64 sau CN, một trận hỏa hoạn kinh hoàng san bằng thành Rome. Hoàng đế Nero đổ tội cho những người theo Cơ đốc giáo và gán cho họ tội chết. Họ bị thú dữ hành hình và đóng đinh trên giá tại đồi Vatican. Trong số những người bị hành hình có Thánh Peter.

Cho đến khi hoàng đế Constantine cai trị và công nhận Cơ đốc giáo tại Rome, nhà thờ Vatican mới được xây dựng trên chính nơi người ta cho rằng Thánh Peter đã yên nghỉ. Do đó, địa điểm của Vương cung thánh đường hiện nằm trên hầm mộ của ngài, cũng như nghĩa trang của những người Cơ đốc giáo bị hành hình thời xưa.

Trong lịch sử đã xảy ra nhiều tranh chấp quyền lực giữa chính quyền Italy và Vatican. Vatican được thống nhất vào năm 1870 nhưng trước thời điểm đó, các giáo hoàng đã cai trị một nhóm các bang có chủ quyền ở miền Trung Italy. Khi đó, Vatican cũng là một bang có tên gọi Papal States, nghĩa là bang của Giáo hoàng.

Điều này đã gây ra căng thẳng giữa chính phủ Italy và các giáo hoàng khi họ muốn duy trì quyền kiểm soát tất cả các vùng đất xung quanh bang của Giáo hoàng. Hậu quả là một cuộc chiến tranh lạnh đã xảy ra. Trong 60 năm liền, các giáo hoàng không rời khỏi Vatican để từ chối thừa nhận Vương quốc Italy.